Comenzo su carrera en la temporada 1945/46 jugando en el FC Santutxu, en los siguientes temporadas jugo en la SD Begoña. La siguiente campaña a causa del servicio militar lo paso en blanco. En la temporada 1949/50 jugo en la SD Erandio. Al finalizar da el salto y debuta en 1ª división en el Athletic de Bilbao, donde permanecería durante 10 temporadas. Garay aún hoy esta considerado como uno de los mejores centrales de la historia del Athletic. Debutaría el 8 de octubre de 1950 ante el Real Celta.
En la temporada 1960/61 fue traspasado al FC Barcelona a cambio de 6 millones de ptas. Dinero que sirvió para construir la Tribuna Norte del Estadio de San Mames, y es por ellos que se conoce popularmente con el nombre de Tribuna Jesús Garay. En el FC Barcelona permaneció durante cinco temporadas.
En 1965/66 fichó por el CF Malaga por una temporada, tras la finalización de esta colgaría las botas definitivamente
Fue convocado 29 veces con España y marcó un gol
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