Nacio en Nimega (Holanda), el 22 de abril de 1989. Futbolista holandés que Juega en la posicón de porteros. Cillessen nació en Nimega y se crió en la vecina Groesbeek. Comenzó a jugar en la cantera del club local FC De Treffers, donde fue descubierto por los entrenadores de la cantera del NEC / FC Oss en 2001. En 2008 firmó su primer contrato profesional con el NEC Nijmegen, y comenzó a jugar con el equipo B. en 2010, Cillessen firmó un nuevo contrato con el NEC hasta junio de 2012.
Después de una lesión del portero titular Gábor Babo, Cillessen debutó como senior el 28 de agosto de 2010 en un empate 2-2 en casa contra el SC Heerenveen y fue votado como mejor jugador del partido. Cuando Babo se recuperó de la lesión, Cillessen logró mantener su posición en el primer equipo y firmó una extensión de contrato por dos años más, que lo ligaba al NEC hasta 2014. Al final de la temporada 2010/11 de la 'Eredivisie, Cillessen obtuvo el premio de mejor jugador del año
El 27 de agosto de 2011 se anunció el acuerdo entre el AFC Ajax y el NEC para traspasar Cillessen al club de Amsterdam por unos 3 millones de euros. Firmó un contrato por cinco años, que lo ligaba al Ajax hasta 2016.
Cillessen debutó con el Ajax el 21 de septiembre de 2011, en un partido de 2ª ronda de la KNVB Cup fuera de casa contra el VV Noordwijk. Jugó el partido entero, y recibió un gol de Sijbren Bartlema el minuto 66, en una victoria por 3-1. Debutó con el Ajax en liga la temporada 2011/12, el 23 de octubre de 2011 contra el Feyenoord, entrando en el minuto 66 como suplente, en sustitución del lateral derecho Gregory van der Wiel, después de que el portero titular Kenneth Vermeer hubiera sido expulsado. Con el Ajax con 10 hombres, Cillessen ayudó al equipo a mantener el empate 1-1 después de que Jan Vertonghen empatara el partido minutos después de la expulsión de Vermeer.
La eclosión de Cillessen al primer equipo comenzó la pretemporada 2013. El entrenador Frank de Boer decidió que sus dos porteros tendrían oportunidades para ganarse la titularidad, y pronto en la temporada Cillessen tuvo su primera racha de partidos seguidos con el Ajax en la Eredivisie.
El 25 de agosto de 2016, Cillessen firmó un contrato por cinco años con el FC Barcelona por un traspaso de 13 millones de euros fijos más dos de variables, y con una cláusula de rescisión de 60 millones de euros. Llegaba al club para sustituir Claudio Bravo, recién traspasar al Manchester City FC
El 25 de junio del 2019 se confirmó su fichaje por el CF Valencia, que de hecho fue un intercambio de porteros entre él y Norberto Muraro Neto, que dejó el Valencia y fichó por el Barça días después. Jasper firmó un contrato que lo vinculaba al CF Valencia hasta 2023.
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